A causa della persecuzione di Valeriano, nel 258, dopo il martirio di S. Sisto II (7 ago.), la sede romana rimase vacante per quasi un anno. Dionigi era un sacerdote romano, probabilmente di origine greca, descritto dal suo omonimo di Alessandria come un uomo colto e ammirevole.
Alcuni mesi dopo l'inizio del suo pontificato, l'imperatore Gallieno promulgò un editto che assicurava la tolleranza verso i cristiani e che metteva fine alla persecuzione in futuro; la Chiesa ottenne anche il riconoscimento ufficiale e la facoltà di amministrare le proprie chiese, proprietà e cimiteri'. Dionigi ricevette la responsabilità di ristabilire e consolidare l'operato della Chiesa dopo un periodo di grande crudeltà e sofferenze.
Dovette occuparsi di una controversia ariana in Libia e in Egitto, dove diversi vescovi negavano la distinzione fra le tre Persone della Trinità. Dionigi di Alessandria (17 nov.), nel tentativo di correggerli, fu accusato di ignorare la consustanzialità delle tre Persone e fu denunciato a Roma. Papa Dionigi convocò un concilio a Roma e pronunciò un'enciclica alle Chiese egiziane dichiarando che il Verbo (il Figlio) non era un essere distinto, ma consustanziale al Padre. Dionigi di Alessandria rispose con una lettera, supportata da un lungo trattato, in cui accettava le decisioni del concilio; sembrava che la questione fosse stata risolta.
Ma lo stesso problema si ripresentò quando Paolo di Samosata, vescovo di Antiochia, istruendo la regina ebrea di Palmira, Zenobia, sul mistero dell'Incarnazione, affermò che vi erano due persone in Cristo (una preesistente come Figlio di Dio e l'altra nata nel tempo come figlio di Davide.)
I vescovi orientali tennero in tutto tre sinodi ad Antiochia, condannando Paolo che rifiutò di assoggettarsi, e papa Dionigi li supportò con svariate lettere. Paolo morì nel 258, sempre saldo nella sua posizione. Un secolo più tardi S. Basilio Magno (2 gen.) parlò della generosità di Dionigi nel sostenere la Chiesa in Cappadocia, dove la persecuzione si riaccese dopo un'invasione da parte dei goti. Dionigi aveva donato una ingente somma di denaro per liberare i cristiani tenuti prigionieri.
Il Liber Pontificalis descrive Dionigi come un martire, ma si pensa che in realtà sia morto in pace. Sebbene non sia stato il primo papa morto per cause naturali, è il primo a cui non viene accordato il titolo di martire, in campo liturgico.
MARTIROLOGIO ROMANO. A Roma nel cimitero di Callisto sulla via Appia, san Dionigi, papa, che, colmo di ogni virtù, dopo la persecuzione dell’imperatore Valeriano, consolò con le sue lettere e la sua presenza i fratelli afflitti, riscattò i prigionieri dai supplizi e insegnò i fondamenti della fede a coloro che li ignoravano.
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