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Zefirino, divenuto papa nel 198 o 199, nominò Callisto suo principale diacono e consigliere, incarico che comportava la gestione dei cimiteri cristiani e probabilmente anche il coordinamento delle chiese parrocchiali romane, dette "Titoli". Una vedova facoltosa, Cecilia, offrì alla Chiesa un terreno sulla via Appia, e qui Callisto istituì un cimitero (a cui in seguito fu dato il suo nome) dove nel m secolo erano accolte le spoglie dei papi.

Ippolito, che fu un duro oppositore di Callisto, era sacerdote (o forse vescovo) e teologo, e nei suoi scritti sostiene che Zefirino avesse appoggiato Cleomene, uno dei principali sostenitori romani dell'eresia monarchiana; questa dottrina, di fronte al problema di coniugare l'unicità di Dio con la divinità di Cristo, sosteneva essenzialmente che l'unità, o la "monarchia", del Padre escludeva una vera indipendenza del Figlio. Per Sabellio, uno dei maggiori propugnatori della versione modalista (o sabelliana) dell'eresia monarchiana, la divinità si differenziava solo nel modo di manifestarsi o nell'operare; il Figlio dunque non era da considerarsi una persona distinta dal Padre ma solo un diverso modo di essere dell'unico Dio, e tanto il Padre come il Figlio potevano dirsi aver sofferto in croce.

Nel Philosophumena, un'opera di filosofia e contro l'eresia, molto discussa ma essenzialmente accurata (in passato attribuita a Origene), Ippolito si scaglia contro Callisto fornendocene però anche alcuni dati biografici: egli era stato lo schiavo di un illustre cristiano, Carpoforo, che lo aveva posto a capo di una banca che era poi fallita. Quando i creditori minacciarono di punire Callisto duramente, egli irruppe in una sinagoga per tentare di arrestare alcuni ebrei debitori della banca, ma subito fu denunciato come cristiano. Venne quindi fustigato e mandato a lavorare nelle miniere sarde. Pare che sia stata Marcia, la favorita dell'imperatore Commodo, a ottenere il suo rilascio insieme a quello di altri cristiani e che papa Vittore lo abbia poi mandato ad Anzio con una pensione mensile. Secondo Ippolito, Callisto (probabilmente quando era diacono) diede appoggio a Sabellio e professò pubblicamente una versione dell'eresia monarchiana secondo la quale Gesù, come uomo, è certamente il Figlio, ma, come Dio, non è altri che il Padre. È stato però accortamente fatto notare che Callisto stava tentando di mediare tra due gruppi opposti; ora, naturalmente, quando queste sottili controversie e le affermazioni di un mediatore, composte per riconciliare le parti avverse ma presentate da una di queste come eretiche, sono ridotte (come in questa nostra scheda) a proposizioni criptiche o ambiguamente sintetiche, l'individuazione del confine tra ortodossia ed eresia può risultare molto arduo. Alla fine, probabilmente quando divenne papa, Callisto condannò e scomunicò Sabellio, e gli studiosi si dividono nell'interpretare questo passo come un atto d'esasperazione o, seguendo Ippolito, una dovuta sconfessione.

Ippolito era stato per diversi anni il direttore di una delle maggiori scuole di teologia, godendo di grande rispetto, e anche Origene, durante un soggiorno a Roma (ca. 212), andò a sentirlo predicare. Era un duro critico delle argomentazioni intellettualmente inferiori e dei fanatici di scarsa istruzione come gli apocalittici, che attendevano l'imminente fine del mondo e che egli biasimò nella sua Cronaca della storia mondiale fino al 234. Ippolito non aveva accettato la dottrina di papa Zefirino e non era soddisfatto della condanna di Sabellio da parte di Callisto: appoggiato da un nutrito gruppo ostile al papa, ruppe la comunione con quest'ultimo, definendolo eretico. Ritenendo presumibilmente che egli stesso avrebbe dovuto essere il successore di Zefirino, Ippolito divenne dunque un oppositore, o un antipapa, e questo movimento parallelo, di fatto uno scisma, continuò per alcuni anni dopo la morte di Callisto, sotto i papi Urbano I e Ponziano. Fu probabilmente Ippolito l'autore della rilevante Tradizione Apostolica, forse un libretto liturgico per i suoi seguaci, e la sua Anafora è la prima attestazione in nostro possesso della Preghiera Eucaristica romana. Per l'antichità di tale scritto e la sua bellezza teologica, il II Canone proposto dal Messale Romano riveduto dopo il Concilio Vaticano II non è altro che una sua rielaborazione. Ippolito era sicuramente un personaggio molto stimato, dato che, tra le diverse testimonianze, alcuni Sacramentari e il Libcr Pontificalis riconoscono il suo culto, mentre nel xvt secolo fu ritrovata (senza testa) una sua statua del M secolo che lo mostra in abiti da filosofo e con in mano una lista dei suoi scritti. La statua è oggi conservata ai Musei Laterani.

Tra le accuse di Ippolito a Callisto vi era anche il lassismo morale moralmente sospetto e lo accusava di accettare come penitenti persone ree di peccati mortali e di riconoscere validi i matrimoni —non permessi dalla legge romana — tra liberi cittadini e schiavi. Il sospetto che Callisto abbia promulgato un editto "lassista" riguardo la penitenza, criticato aspramente da Tertulliano, è stato e rimane ancora oggi una questione al centro di lunghe controversie. È certo, però, che Ippolito si rifiutò di condividere la scelta del pontefice legittimo che mitigò i precetti sulla penitenza per accogliere i numerosi convertiti dal paganesimo. Da parte loro, sia Zefirino che Callisto accusarono Ippolito di "diteismo" e, se l'attribuzione dei suoi scritti è corretta, egli pare aver sostenuto che lo Spirito non è una persona e che il Verbo ha due aspetti, o stati: il Logos interno alla Trinità ed eterno e il Logos esterno e temporale, che, per così dire, si manifesta nell'Incarnazione come il Figlio, così che il Figlio «era» non «per sempre» in una medesima relazione con il Padre; e questo insegnamento non si accorderebbe con la dottrina ortodossa. Qui, di nuovo, è difficile esporre i concetti senza fornire spiegazioni dettagliate ed è ancora più difficile dimostrare che ciò che Ippolito professava differiva molto da ciò che Callisto e Zefirino pare sostenessero. Un altro problema è che, quando brillanti teologi come Ippolito (nella sua Confutazione di tutte le eresie) tentavano di mostrare che le eresie erano errate esponendo l'inadeguatezza delle teorie filosofiche greche (ma nello stesso tempo spiegandole) su cui esse si basavano, queste descrizioni potevano venire interpretate, e infatti accadde, come le convinzioni personali del teologo.

Callisto costruì due chiese, con stanze e locali vari, su un terreno ricevuto in dono da S. Cecilia a Trastevere, dove la sua famiglia possedeva diverse costruzioni cd esse successivamente furono loro dedicate (S. Cecilia e S. Callisto, oggi S. Maria in Trastevere). I precedenti abitanti non cristiani della zona vennero probabilmente sfrattati e non poterono avvalersi dell'appoggio dell'imperatore, perché Alessandro Severo, di animo incline alla religione, amava mischiare credenze differenti, era bendisposto verso i cristiani e preferiva le celebrazioni dei loro riti al movimento delle taverne precedentemente in zona.

Secondo alcuni, gli artigiani e i negozianti mandati via furono i responsabili del martirio di Callisto che, come narra la sua poco affidabile passio, fu gettato in un pozzo a Trastevere da un'orda di pagani, attorno al 14 ottobre 222.